16世纪，日本爆发应仁之乱，战火瞬时蔓延全国。国内征伐不断，百姓流离失所。是时妖魔邪祟趁虚而入，祸乱人间。吸血鬼在魔王鬼源真祖的率领下大肆屠害生灵，与之相对，另有一部分吸血鬼猎人挺身而出，与这群恶魔展开斗争，彼此缠斗近400年。 　　20世纪70年代，猎人集团以“红盾”的名义存在，他们中的少女猎人藤本小夜（全智贤 饰）尤其出众。小夜是吸血鬼和人类结合生下的女孩，她表面上是一个16岁的普通女高中生，实际上却是年龄接近400岁的吸血鬼猎人。她受命潜入美军基地内一所美国人学校，在此结识了将军的女儿爱丽丝（Allison Miller 饰），并将其从吸血鬼的手中救出。真祖及其手下蠢蠢欲动，他们和猎人绵亘了数百年的恩怨终于要做个了断……

在一个郊区小镇，一个致命的怪物潜伏在周围的森林里，杀死了所有在附近徘徊的人，一批精锐士兵被召集来处理这一情况，猎人们很快就变成了被猎杀的对象，因为他们正在努力杀死这只可怕的、喷火的野兽。

本季将舞台搬到了阳光明媚的冲绳，来自日本各地的暴走族与不良男女齐聚新学校。他们将带着各自复杂的过去在海边展开共同生活，不仅直面碰撞的火花与羁绊，也在真挚的恋爱中寻求“人生重启”的蜕变。

前清刺客老吴隐姓埋名于药铺，却为守护单亲母女小茜和依依，被迫出手击杀黑帮一伙而暴露身份。幕后黑手向爷派杀手左轮抓住母女二人要挟并引出老吴。老吴救人不及受伤被捕，母女二人一死一伤。后药铺老板娘梅姨只身救出被囚的老吴却也中枪牺牲。两个与老吴关系最紧密的女性接连为他而死，沉痛之下他最终放弃十年隐忍，将所有悲愤化作一场怒杀——最终于惨烈搏杀后手刃宿敌左轮，并揭发幕后黑手向爷当年残害自己妻女的真相……

汉密尔顿被派往北方调查基律纳太空项目的间谍行为，同时发现有人从瑞典窃取秘密武器材料。他被调至布鲁塞尔担任国防部长保镖，而叛乱分子计划在欧盟峰会期间进行暴力行动。

汉密尔顿在经历一次任务的严重后果后，陷入了自我毁灭的状态。然而，他被说服去执行他最擅长的任务——前往波兰找回一个掌握重要信息的瑞典商人。在这个过程中，他遇到了一群激进的环保主义者，并逐渐意识到他们的观点是正确的。最终，汉密尔顿与OP5断绝关系，选择加入这个环保组织。